Первоначально на месте церкви Св. Иоанна находился монастырь, основанный доминиканцами в 1234 году и названный именем Св. Иоанна Крестителя. После многочисленных перестроек, приблизительно в 1500 году церковь приобрела нынешний вид - с высоким готическим ступенчатым фронтоном, двускатной крышей и небольшой башенкой.
В 1523 году городская ратуша отобрала у доминиканцев монастырь. Латышский приход приобрел в свое имущество в 1582 году. Однако для лютеранского прихода небольшая монастырская церковь была слишком маленькой, и в 1587 - 1588 годах церковь Св. Иоанна расширили, достроив пристройку для алтаря. В 18 веке церковь несколько раз пострадала, в результате чего была перестроена. Башенку церкви, сохранившуюся до наших времен, построили в 1849 году по проекту архитектора Фельско.
С церковью Св. Иоанна связана одна легенда, что в 15 веке два монаха монастыря очень хотели быть причислены к лику святых. Их живыми замуровали в стену монастыря. Пока они были живы, рижане их кормили по специально оставленному отверстию в стене. Однако после смерти монахов, папа их так и не провозгласил святыми. Останки монахов до сих пор находятся в стенах монастыря, и в память об их смерти в наружной стене сделали крестообразное отверстие.